LE POINT DE VUE DES ÉDITEURS

Au fil d’un récit foisonnant d’exemples et plein d’esprit, Marc-André Selosse nous conte une véritable révolution scientifique. Les microbes jouent un rôle en tout point essentiel : tous les organismes vivants, végétaux ou animaux, dépendent intimement de microbes qui contribuent à leur nutrition, leur développement, leur immunité ou même leur comportement. Toujours pris dans un réseau d’interactions microbiennes, ces organismes ne sont donc… jamais seuls.

Détaillant d’abord de nombreuses symbioses qui associent microbes et plantes, Marc-André Selosse explore les propriétés nouvelles qui en émergent et modifient le fonctionnement de chaque partenaire. Il décrypte ensuite les extraordinaires adaptations symbiotiques des animaux, qu’ils soient terrestres ou sous-marins. Il décrit nos propres compagnons microbiens – le microbiote humain – et leurs contributions, omniprésentes et parfois inattendues. Enfin, il démontre le rôle des symbioses microbiennes au niveau des écosystèmes, de l’évolution de la vie, du climat, et des pratiques culturelles et alimentaires qui ont forgé les civilisations.

Destiné à tous les publics, cet ouvrage constitue une mine d’informations pour les naturalistes, les enseignants, les médecins et pharmaciens, les agriculteurs, les amis des animaux et, plus généralement, tous les curieux du vivant. À l’issue de ce périple dans le monde microbien, le lecteur, émerveillé, ne pourra plus porter le même regard sur notre monde.

MARC-ANDRÉ SELOSSE

Professeur au Muséum national d’histoire naturelle et à l’université de Gdańsk (Pologne), Marc-André Selosse enseigne également dans d’autres universités en France et à l’étranger. Ses recherches portent sur les associations à bénéfices mutuels (symbioses) impliquant des champignons, et ses enseignements, sur les microbes, l’écologie et l’évolution. Il est éditeur de revues scientifiques internationales ainsi que d’Espèces, une revue de vulgarisation dédiée aux sciences naturelles. Il est aussi passionné de diffusion des connaissances scientifiques au travers de conférences, de documentaires et d’articles.

DU MÊME AUTEUR

LA SYMBIOSE. STRUCTURES ET FONCTIONS, RÔLE ÉCOLOGIQUE ET ÉVOLUTIF, Vuibert, 2000.

Illustration de couverture : © Getty Images, 2017

© ACTES SUD, 2017

ISBN 978-2-330-08454-7

MARC-ANDRÉ SELOSSE

JAMAIS SEUL

Ces microbes qui construisent

les plantes, les animaux et les civilisations

Postface de Francis Hallé

ACTES SUD

Cet essai,

à Alicja, qui colorie le monde,

à mes parents, qui me l’ont offert,

et à tous ceux qui aiment à le comprendre.

INTRODUCTION  PRÉLUDE TARDIF : SYMBIOSE ET MUTUALISME – ET SURTOUT DES MICROBES

Où l’on pêche de nuit ; où les lichens sont atteints de schizophrénie ; où émergent deux concepts tardifs en histoire des sciences ; où la triste réputation des microbes devient injuste. Et comment s’enchaîneront les pages qui suivent.

UNE PÊCHE NOCTURNE ACCOMPAGNÉE

Notre cheminement commence dans les îles du Pacifique, de nuit. La Lune illumine le bord de mer, et l’onde, qui est claire, laisse passer la lumière. On devine le fond.

Un petit calmar, Euprymna scolopes, chasse à la lueur lunaire. La pénombre propice lui permet d’échapper à ses propres prédateurs… Mais il lui faut quand même un peu de lumière pour entrevoir ses proies. Et du coup, vue de dessous, sa chasse tourne au problème : en effet, ses proies ou ses prédateurs, lorsqu’ils sont situés plus en profondeur, peuvent facilement repérer l’animal à cause de l’ombre projetée. Or, la nuit, le calmar luit faiblement par en dessous, compensant ainsi son ombre ! Le jour, en revanche, il reste inactif et caché, et son ventre est devenu terne. Ce calmar abrite en fait des bactéries luminescentes, des Aliivibrio fischeri, qui colonisent de petites glandes où elles sont nourries par l’animal. Ce sont ces bactéries qui, la nuit, transforment une partie de leur énergie cellulaire en lumière. Lorsqu’elles vivent libres dans l’eau, elles se protègent ainsi de leurs propres prédateurs, des microbes un peu plus gros qui flottent avec elles : leur luminescence attire de petits crustacés qui consomment ces microbes. Les ennemis de leurs ennemis deviennent alors leurs alliés ! Ces bactéries ne luisent cependant que lorsqu’elles se trouvent en population dense, car luire isolément ne servirait de rien : seule une forte densité émet assez de lumière pour attirer les crustacés. Dans la nuit, en grand nombre dans les glandes du calmar, les bactéries produisent de la lumière. À l’aube, le calmar expulse 95 % de ses bactéries, histoire de ne pas nourrir des bouches inutiles. Celles qui demeurent, esseulées, cessent de luire, faute d’une densité suffisante. Mais dans la journée, elles se multiplient lentement et, le soir venu, la concentration aidant, la production de lumière recommence : fiat lux, jusqu’au matin suivant.

Ainsi émerge le phénomène que décrit cet ouvrage : dans sa pêche nocturne, le calmar n’est pas seul ; c’est aidé de bactéries qu’il peut se nourrir et qu’il est protégé. Ce sont elles qui lui apportent la lumière… Jamais seul, il est notre premier exemple de cet accompagnement microbien qui, nous allons le voir, façonne les êtres vivants. Mais revenons aux bactéries luminescentes, qui n’accompagnent pas que les calmars.

De nombreux poissons des milieux profonds et obscurs ont recours à la lumière produite par des bactéries des genres Aliivibrio et Photobacterium. Ils les abritent dans des poches internes, parfois bordées d’un feuillet réfléchissant, voire même escamotables à volonté, et qui ont des fonctions différentes selon les espèces. Certains poissons se dissimulent passivement de leurs prédateurs cachés en profondeur, comme les calmars précédents. D’autres en font des leurres brillants qui attirent… leurs propres proies ! Certains aussi les utilisent en véritables phares pour éclairer leur chasse. Plus folâtres, quelques espèces attirent leurs partenaires sexuels avec ces poches lumineuses : la fréquence d’occultation par une membrane opaque, ou des particularités de la disposition des poches sur le corps assurent une reconnaissance très spécifique des partenaires de chaque espèce ; ces signaux lumineux permettent aux animaux de profondeur de trouver l’âme sœur dans l’ombre. Enfin, certains poissons, poursuivis par un prédateur, relâchent brutalement leurs bactéries en un halo lumineux qui distrait ou éblouit le poursuivant. Parfois, ce halo est rendu poisseux par un mucilage et il marque ainsi durablement l’assaillant, ce qui attire alors ses propres prédateurs – en une autre histoire d’ennemis des ennemis… L’évolution des animaux marins, surtout en eaux profondes, a donc joué à l’envi avec les bactéries lumineuses, donnant à qui sait les abriter la capacité de fabriquer de la lumière – un peu comme pour nous l’application “lampe torche” de notre téléphone portable.

Anecdotes que ces multiples animaux accompagnés et rendus brillants par des bactéries ? C’est l’apparence où s’arrêtent trop de narrations. Tant du côté bactérien que du côté animal, une telle association luminescente est souvent apparue au cours de l’évolution. En fait, ce type d’association n’est qu’un cas banal où le monde microbien est instrumentalisé par de plus gros organismes.

Cet ouvrage décrit comment les animaux, mais aussi les plantes, sont intimement construits par les microbes qui les habitent, et les aident à accomplir des fonctions variées et souvent vitales – et donc comment les plus gros organismes ne sont jamais seuls, mais fourmillent de microbes utiles.

L’INCLASSABLE NATURE DES LICHENS

Commençons par un peu d’histoire des sciences, et campons le décor conceptuel de cet ouvrage : un décor qui émerge tardivement, au XIXe siècle… avec des lichens.

Écorce d’arbre, piquet, rocher exposé, toiture : en toutes conditions hostiles, des lichens poussent à même le support ingrat, entre couleur verte et tonalités plus pâles ou orangées. En croûte, en feuille rampante, ou même en arbuscule dressé ou pendant, leur forme suggère un organisme à part entière – le lichen, en un mot. Depuis l’Antiquité, leur place était incertaine. Ils sont verts et donc végétaux, mais on ne savait s’il fallait plutôt les rattacher aux algues, aux mousses, ou aux plantes. D’un autre côté, les lichens forment des spores d’une façon identique à celle de champignons du groupe de la truffe et de la morille, ce qui suggère une autre position possible dans la classification. Problème irritant, mais enfin, un lichen doit bien avoir sa place dans la classification ?

Un botaniste suisse, Simon Schwendener (1829-1919), proposa une réponse en forme de révolution. Il avait observé, comme d’autres, une dualité de structures sous le microscope : le lichen mélange des filaments translucides, qui rappellent les filaments végétatifs des champignons, ce qu’on nomme des hyphes, et de petites cellules rondes et vertes. Ces dernières étaient alors créditées d’un rôle dans la reproduction (d’où leur ancien nom de gonidies, du grec gonos, semence). Mais Schwendener proposa lors d’une conférence en 1867 une autre interprétation : les lichens ne seraient en réalité que l’association d’algues capables de photosynthèse (les cellules vertes) et d’un champignon les enchâssant dans une structure formant le lichen. Le compte rendu de son intervention indique que “la conception du conférencier est que le lichen ne doit pas être vu comme un organisme autonome, mais comme un champignon connecté à des algues”. Le “schwendenérisme”, comme on l’appela alors ironiquement, fut d’abord critiqué et tourné en dérision, notamment par l’un des plus grands lichénologues du XIXe siècle, le Finlandais William Nylander (1822-1899), qui décrivit plus de 3 000 espèces de lichens sans croire un instant à une théorie aussi farfelue !

Et pourtant… d’autres reprennent bientôt cette idée. Parmi eux, le botaniste russe Andreï Famintsyne (1835-1918) sera le premier à isoler et cultiver séparément les algues des lichens au laboratoire. Au début du XXe siècle, un autre botaniste, le Français Gaston Bonnier (1853-1922), bien connu pour ses ouvrages de botanique qui servent encore à identifier les plantes françaises, réalisa la re-synthèse de lichens : il reforma des lichens en partant de champignons et d’algues, d’abord cultivés séparément, puis remis en culture conjointe. Aujourd’hui, le “nom du lichen” est en fait celui du champignon. L’algue en a un autre, même s’il est souvent peu ou pas connu car nous avons hérité du passé l’habitude de penser le lichen au travers d’un nom unique, même si celui-ci n’est maintenant plus que celui du champignon. Cette controverse historique sur la nature des lichens, à présent conclue à l’avantage de Schwendener, montre que, contre toute idée établie alors, des organismes microscopiques peuvent réaliser ensemble une structure visible à l’œil nu, dotée de sa forme propre, où ils vivent ensemble, jamais seuls.

Cet ouvrage décrit comment très souvent, comme dans le cas des lichens, des microbes se cachent derrière ce que nous voyons comme des organismes “autonomes”.

LA SYMBIOSE, AU SENS LARGE : VIVRE ENSEMBLE

Cette controverse sur les lichens a fait émerger le concept de la vie conjointe d’espèces distinctes. Le premier à le formaliser est un biologiste allemand, Albert Frank (1839-1900), qui propose le terme de Symbiotismus dans un article de 1877 pour désigner l’association de l’algue et du champignon dans le lichen. En 1879, le mot prend son envol sous sa forme actuelle de “symbiose” grâce à Anton de Bary (qui ne cite d’ailleurs pas son compatriote Frank… alors qu’il n’y a sans doute pas qu’une coïncidence entre ces deux mots !). De Bary (1831-1888) est un très grand microbiologiste allemand, un peu injustement ignoré des Français : c’est sans doute une séquelle lointaine de la haine franco-allemande qui régna jusqu’à la fin de la Seconde Guerre mondiale, chacun ignorant ou niant vainement la valeur du voisin. De Bary est auréolé du prestige de ses précédentes découvertes, comme la démonstration que le mildiou de la pomme de terre est une maladie due à un champignon. Lors d’une conférence à la réunion de 1878 des naturalistes allemands (à Strasbourg, alors allemande et où de Bary enseigne), il prononce une conférence sur Le Phénomène de la symbiose (Die Erscheinung der Symbiose). Il en publie le texte en 1879, en allemand puis en français dans la Revue internationale des sciences, reprenant plusieurs exemples dont celui des lichens. Il y définit la symbiose comme “la vie ensemble d’organismes de noms [donc d’espèces] différent[e]s”, conformément à l’étymologie, du grec sun, avec, et bios, vie. Les partenaires de ce vivre-ensemble sont appelés des “symbiontes”.

Cette définition désigne une coexistence durable entre espèces, durant tout ou partie de la vie des symbiontes, quels que soient les échanges entre eux. De Bary et Schwendener considéraient d’ailleurs que les algues étaient probablement parasitées par le champignon au sein des lichens ; de Bary écrit que “l’exemple le plus connu et le plus parfait de symbiose est le parasitisme complet, c’est-à-dire l’état dans lequel un animal ou une plante naît, vit et meurt sur ou dans un organisme appartenant à une autre espèce”. En ce premier sens, qui ne sera pas celui retenu dans cet ouvrage, la symbiose est une coexistence, quel qu’en soit l’effet, positif ou négatif, sur les partenaires.

Cet ouvrage décrit comment très souvent les organismes vivent en symbiose.

LE MUTUALISME : VIVRE EN BONS TERMES

Pourtant, il n’y a pas que du parasitisme dans la coexistence, en particulier chez les lichens ! Allons sur une côte rocheuse bretonne, et observons-y un petit lichen qui vit dans la zone de balancement des marées : le lichen pygmée (Lichina pygmaea). Il forme des tapis ras, de 1 centimètre d’épaisseur, sur les rochers soumis à la rage des vagues. Ici, ce sont des bactéries photosynthétiques, des Calothrix du groupe des Cyanobactéries, qui sont associées au champignon. D’ailleurs, ces Calothrix vivent aussi à l’état libre aux alentours, formant de petits groupes retenus dans un gel commun, en pustules sombres de 0,5 à 2 centimètres de diamètre. Mais elles se trouvent dans des endroits plus abrités du courant et souvent moins élevés que le lichen, car elles exigent moins de courant et plus d’immersion à marée haute. De plus, on ne les voit pas en hiver : Calothrix survit alors sous forme de petites cellules d’attente, bourrées de réserves, qui résistent au froid et aux tempêtes hivernales au fond de l’eau, attendant des conditions meilleures, tandis que les lichens, pérennes, sont, eux… toujours là. Protégée par le champignon, la cyanobactérie colonise activement d’autres milieux et d’autres saisons : le bénéfice ne fait aucun doute.

On considère aujourd’hui que, dans la majorité des cas, l’algue des lichens profite de la présence du champignon, qui la protège et lui apporte l’eau (en milieu terrestre), des sels minéraux et des gaz. Réciproquement, le champignon y gagne aussi, en se nourrissant d’une portion de la photosynthèse de l’algue. Il y a donc bien entraide (et nous reparlerons de l’entraide lichénique au chapitre III). Une famille d’algues vertes très fréquente dans les lichens, les Trébouxiacées, n’a même jamais été trouvée seule dans le milieu, à l’état libre : pour elle qui ne vit que dans les lichens, le bénéfice ne fait aucun doute !

Certaines interactions peuvent donc être réciproquement bénéfiques. Dans un ouvrage paru en 1875, Les Commensaux et les parasites dans le règne animal, le zoologue belge Pierre-Joseph Van Beneden (1809-1894) s’intéresse aux conséquences des interactions entre espèces animales. Comme le titre l’indique, il décrit les cas de parasitisme (où une espèce en exploite une autre) et de commensalisme (où une espèce en utilise une autre, à laquelle cela ne fait ni chaud, ni froid). Mais il souligne qu’il y a d’autres façons de coexister : “On voit des animaux qui se rendent mutuellement des services. Il serait peu flatteur de les qualifier tous de parasites ou de commensaux. Nous croyons être plus juste à leur égard en les appelant mutualistes.” De Bary avait, lui, pris ses exemples de symbioses dans le monde végétal au sens large, et il renvoyait d’ailleurs au livre de Van Beneden pour les exemples animaux.

Ce concept de mutualisme connaît un succès rapide, car les exemples ne manquent pas. Ainsi, les insectes pollinisateurs qui butinent les fleurs : leur va-et-vient de fleur en fleur déplace le pollen, permet la fécondation et annonce les fruits ; cependant ils se nourrissent de nectar ou d’une partie du pollen. On le voit, certains mutualismes, comme la pollinisation, impliquent des partenaires qui n’interagissent que transitoirement ; mais d’autres, comme les lichens, sont réellement symbiotiques. De là, mutualisme et symbiose vont, dans les textes français, bientôt tisser des liens étroits… jusqu’à fusionner en une seconde définition de la symbiose. Alors qu’en anglais, symbiosis désigne souvent encore toute coexistence, quel qu’en soit l’effet sur les partenaires, comme au sens initial de de Bary, “symbiose” a pris en français un second sens, plus restrictif aux cas de mutualisme (un sens d’ailleurs de plus en plus souvent utilisé en anglais). Ce sera le nôtre, dans cet ouvrage où nous restreindrons la symbiose aux cas où la coexistence a des effets réciproquement bénéfiques, autrement dit aux cas de mutualisme où les deux partenaires vivent ensemble.

Cet ouvrage décrit comment très souvent les organismes vivent en symbiose au sens francophone, c’est-à-dire en mutualisme.

PRÉLUDE TARDIF, ET CHANTIER OUVERT CHEZ LES MICROBES

Symbiose et mutualisme, qui forment le prélude de cet ouvrage, apparaissent donc tardivement dans l’histoire des sciences, à la fin du XIXe siècle. Tardivement, car les interactions réciproquement nuisibles sont, a contrario, déjà connues depuis longtemps à cause de leurs effets souvent déplorables : on connaît le parasitisme, qui implique des microbes comme des champignons ou les bactéries pathogènes de l’homme ; la prédation en représente un cas extrême où l’un des protagonistes est rapidement tué ; la compétition est partout, cette interaction où des individus utilisant les mêmes ressources se nuisent réciproquement, simplement en essayant chacun de survivre. D’ailleurs, ces interactions nuisibles sont à la base de la sélection naturelle, proposée par Charles Darwin (1809-1882) dans son ouvrage On the Origin of Species (L’Origine des espèces) de 1859 : “Chaque espèce, même là où elle abonde, souffre constamment d’énormes destructions, à certains moments, de ses ennemis ou de ses compétiteurs pour la nourriture ou l’espace”, et “la sélection naturelle agit par compétition”. Survivent et se reproduisent ceux qui se tirent le mieux de ces interactions-là.

L’apparition tardive des notions de symbiose et de mutualisme est tout particulièrement vraie dans le monde microbien. Au cours du XIXe siècle, les microbes avaient surtout été envisagés au travers de leurs effets négatifs. De Bary a montré en 1861 que les champignons peuvent causer des maladies comme le mildiou de la pomme de terre ; Louis Pasteur (1822-1895), son alter ego français, travaille sur les microbes comme agents de la décomposition (il démontre la nature microbienne de la fermentation alcoolique, et de ses accidents comme le virage au vinaigre) ou de la maladie. Pasteur rivalise sur ce second terrain avec le médecin allemand Robert Koch (1843-1910) qui démontre l’origine bactérienne de la maladie du charbon, puis de la tuberculose. Tous ces travaux jettent des lueurs détestables sur le monde microscopique, et valent au mot de “microbe” d’être injustement connoté d’une nuance exclusivement négative que cet ouvrage rejette, bien sûr.

Arrêtons-nous un instant sur le mot de “microbe” lui-même, créé par le médecin militaire Charles-Emmanuel Sédillot (1804-1883) en 1878, à partir de micro (petit) et de bios (vie) : petit organisme vivant… quoi de plus neutre et descriptif ? Rien de négatif en soi ! Sauf que le mot s’est très vite connoté… Peut-être le lecteur se demande-t-il pourquoi, dès lors, j’utilise ce terme aux connotations négatives, alors que je souhaite redorer le blason microbien ? Oh, j’aurais bien pu utiliser “microorganisme”, en effet, un peu plus long, plus technique et donc moins connoté – un mot d’ailleurs forgé deux ans avant “microbe”, avec une étymologie voisine, par le journaliste et rédacteur du Journal officiel Henri de Parville (1838-1909). Mais ce que faisant, je me cacherais derrière un mot aux allures techniques, sans affronter le cœur du problème : les connotations négatives du mot “microbe” portent moins sur le terme que sur ces organismes eux-mêmes. Et ce livre n’est pas écrit pour se cacher derrière les mots, mais bel et bien pour renouveler et neutraliser une vision archaïque des microbes. J’utiliserai “microbes” au cours de cet ouvrage, avec l’espoir qu’arrivé à la conclusion, le lecteur les verra autrement, même sous ce nom.

Le rôle mutualiste des microbes reste donc peu envisagé à la fin du XIXe siècle, à quelques exceptions près, comme les lichens (et encore, pas aux yeux de tous les chercheurs). Pourtant, c’est à leurs côtés qu’il faut chercher des symbioses. En effet, la plupart des espèces vivantes sont microbiennes : la réelle diversité, à la fois des espèces et des modes de vie, est microscopique. Nos salles de travaux pratiques annoncent tacitement ce programme, où la première chose qu’on voit sont des loupes et des microscopes. Le monde est fait de plus petits que nous et comme ils dominent partout, si l’on veut évaluer le statut et l’importance exacte de la symbiose, c’est chez les microbes qu’il faut l’évaluer.

Cependant, l’idée que les plantes et les animaux reposent (et pas seulement anecdotiquement) sur des symbioses avec des microbes n’émergera que lentement… Plus tardivement encore, donc, que les notions de symbiose et de mutualisme ! Au-delà des travaux de fondateurs peu écoutés, c’est dans la seconde moitié du XXe siècle, ces vingt dernières années surtout, que notre vision des microbes évolue : alors seulement leur rôle symbiotique apparaît pleinement à tous, révélant que les organismes qui nous entourent ne sont, en fait, jamais seuls, mais peuplés de microbes.

Cet ouvrage décrit comment très souvent les organismes vivent en symbiose, c’est-à-dire en mutualisme, et que ceci implique la plupart du temps des microbes.

DANS LES PAGES QUI SUIVENT…

… nous allons donc étudier l’omniprésence des microbes favorables aux plantes et aux animaux, qui ne vivent jamais seuls. Si ces symbioses microbiennes ont émergé tardivement dans la biologie moderne, comme nous le reverrons par des dates plus précises, elles envahissent aujourd’hui notre vision du vivant. Par “microbes”, nous entendons ici plusieurs groupes d’organismes, divers par leurs origines, leurs biologies et leurs formes, mais tous semblables par leur petite taille qui, en les rendant invisibles, nous mène trop souvent encore à négliger leur présence.

Qui sont plus exactement les microbes ? Les champignons, d’abord : bien sûr, ils fabriquent parfois leurs spores dans de grosses structures visibles à l’œil nu, celles que nous ramassons en forêt, particulièrement à l’automne. Mais ce sont des microbes quand même ! D’abord, même les champignons qui édifient de telles structures vivent, la majorité du temps, à l’état de fins filaments invisibles à l’œil nu, les hyphes, d’un diamètre d’un centième de millimètre. Ensuite, la plupart des espèces forment leurs spores plus discrètement, de façon invisible (entre autres, les moisissures qui couvrent les fromages, ou les levures, qui sont des champignons unicellulaires). Il y a aussi, plus petites et plus nombreuses que les champignons, avec leur millième de millimètre, les bactéries, aux cellules isolées ou parfois réunies en petits chapelets. Il en existe deux grands groupes : les Archées et les Eubactéries – celles que nous aborderons ici appartiendront toutes aux Eubactéries, et nous les appellerons plus simplement “bactéries”. Il y a aussi tous ces microbes non bactériens qui appartiennent au grand groupe des Eucaryotes (cet ensemble qui comporte aussi les champignons, les animaux et les plantes, et dont nous reparlerons au chapitre IX), et qui sont quant à eux constitués d’une seule cellule, 10 à 100 fois plus grosse que celle des bactéries. Certains se nourrissent de matière organique ou d’autres cellules : ce sont les protozoaires, qui appartiennent à des groupes très divers, comme les paramécies, les flagellés ou les amibes. D’autres sont photosynthétiques : ce sont les algues unicellulaires qui peuplent les eaux douces et marines, mais qui vivent aussi sur terre, où certaines prennent par exemple part aux lichens.

Enfin, il nous arrivera de parler de plus petits encore : les virus, qui n’ont pas de cellule mais empruntent celles des autres pour se multiplier. On les classe parfois hors des microbes, parce qu’ils ne possèdent pas de cellule justement, mais ils sont petits et contribuent invisiblement à diverses symbioses, aussi les mentionnerons-nous chaque fois que nécessaire. Nous aborderons même, ici ou là, des symbioses avec de très petits animaux, peu ou à peine visibles à l’œil nu : de petits vers appelés nématodes, ou encore certains petits acariens. En effet, bien que ce ne soient pas non plus des microbes, ils forment aussi des symbioses et des interactions invisibles au premier abord, mais très importantes pour leurs partenaires – nous les élèverons au rang de “microbes honoraires” pour la cause de ce livre.

Dans cet ouvrage, nous montrerons successivement les trames microbiennes des plantes, puis des animaux, dont l’homme, avant d’aborder les manifestations des symbioses microbiennes à de plus grandes échelles, évolutives, écologiques et culturelles.

Les trois premiers chapitres envisageront, en décrivant la base microbienne des plantes, comment une symbiose se définit et se construit. Nous verrons successivement les échanges nutritifs, les protections contre les agressions du milieu, le rôle développemental, et enfin les propriétés nouvelles émergeant dans l’association, qui modifient le fonctionnement des organismes et parfois aussi celui des écosystèmes.

Puis trois chapitres approcheront l’angle animal des symbioses microbiennes : d’abord au travers de la digestion de l’herbe par les vertébrés comme la vache, puis grâce à d’extraordinaires adaptations symbiotiques à des milieux marins eux aussi peu ordinaires, et enfin dans les adaptations des insectes à leurs niches écologiques si variées.

Et l’homme ne fait pas exception ! Il nous faudra deux chapitres, et le recours à quelques expériences sur des rongeurs, pour décrire nos compagnons microbiens et leurs rôles, omniprésents et parfois inattendus.

Une fois arrivés à ce stade, un chapitre abordera une découverte majeure de la biologie moderne qui met encore plus de microbes dans l’animal et la plante : leurs cellules (dont les nôtres) sont elles-mêmes intimement faites de microbes qui en sont devenus des composants vitaux, pour la respiration ou la photosynthèse ! La symbiose microbienne atteindra alors le cœur même de la plante et de l’animal.

Deux chapitres successifs envisageront alors deux questions écologiques et évolutives liées aux symbioses microbiennes. D’abord, quels mécanismes assurent la permanence, de génération en génération, des symbioses microbiennes ? Ensuite, nous montrerons cette passerelle étonnante où les maladies des uns… se retrouvent amies des autres, et façonnent les populations, les écosystèmes, et même certains groupes humains !

Nous terminerons notre périple en revenant à l’honnête homme du XXIe siècle, pour découvrir en deux chapitres finaux ces symbioses microbiennes qui peuplent notre quotidien d’une façon trop souvent ignorée, autour de notre alimentation surtout – une présence microbienne qui, nous le verrons, est héritée d’un passé où elle a permis de construire nos civilisations agricoles.

Le contenu de chaque chapitre est annoncé sous son titre en un style libre, et son objectif plus précis est libellé à la fin de sa première section. À l’issue de chaque chapitre, nous essaierons de dégager les idées majeures acquises dans une section “Pour conclure…”. Le lecteur qui, dans un chapitre, s’ennuierait d’exemples ou d’organismes qu’il n’aime pas est invité à consulter simplement ces conclusions, afin de pouvoir poursuivre directement au chapitre suivant. En effet, même s’ils contribuent à une progression vers les conclusions finales, chacun des chapitres est conçu d’une façon largement indépendante des autres. L’ouvrage évite enfin, autant que possible, les termes jargonneux et il n’exige pas de connaissances biologiques fines du lecteur : mais comme les biologistes n’échappent guère au jargon, un glossaire en fin d’ouvrage aide celui qui hésiterait sur certains mots.

L’ouvrage est également un périple dans le monde vivant, visible ou non, connu ou pas ; c’est aussi un cheminement dans l’histoire des sciences… À son issue, l’invisible aura pris le pouvoir et les organismes, les habitudes quotidiennes et les processus écologiques qui nous entourent seront en grande partie devenus des constructions microbiennes. On aura donné, du moins l’espère-t-on, un sens biologique à bien des observations ou des faits connus de chacun, un sens bien sûr microbien. Et l’on espère que ces interactions entre espèces, tout comme les fonctions des microbes, auront étonné le lecteur par leur diversité et leur subtilité, autant qu’elles fascinent l’auteur lui-même.

Car cet ouvrage veut avant tout s’émerveiller des richesses du monde microbien et des interactions entre les êtres vivants. Laissez-vous à présent conter ces microbes qui construisent les plantes, les animaux et les civilisations, et leur offrent de n’être jamais seuls…

CHAPITRE PREMIER  COLOSSES AUX RACINES MICROBIENNES : DES CHAMPIGNONS NOURRISSENT LES PLANTES

Où, en plantant des pins sous les tropiques, on découvre des champignons sur leurs racines, puis, à bien regarder, des champignons en tous lieux dans toutes les plantes ; où l’on voit certains champignons tisser un organe mixte sur les racines des plantes, qui sert à l’alimentation respective des deux partenaires… et comment plante et champignon en dépendent tous deux vitalement ; où les champignons peuvent mettre les plantes en réseau, et où ces réseaux nourrissent de fantomatiques plantes sans chlorophylle. Et comment, finalement, les plantes, aux racines microbiennes, abordent et exploitent le sol par le truchement de champignons…

LA DIFFICILE INSTALLATION DES PINS DANS LES COLONIES EUROPÉENNES

Il existe plus d’une centaine d’espèces de pins, toutes issues de l’hémisphère nord : sous les tropiques, les pins ne se trouvaient historiquement que dans le Nord des Caraïbes et dans certaines parties de l’Asie tropicale. Partout, comme chez nous ou en Asie, ce sont de vigoureuses espèces, poussant en tous sols, et particulièrement dans des milieux pionniers. Ils comptent ainsi parmi les premiers arbres colonisant les champs abandonnés et les friches. Au temps de la colonisation de l’Amérique du Sud, de l’Afrique et de l’Australie, les colons européens tentèrent d’introduire des pins : outre leur croissance rapide, ils forment de hauts troncs droits, et sont donc idéaux pour faire des mâts (vitaux pour la marine à voiles) ou construire des bâtiments, d’autant que leur bois est imprégné d’une résine qui en retarde la décomposition. Las ! Les semis de graines sous les tropiques ou dans l’hémisphère sud se soldèrent d’abord par des échecs inattendus. Les plantules végétaient, leurs aiguilles jaunissaient, puis elles mouraient, ou, si elles survivaient, ne grandissaient guère. Pourquoi donc ces petits pins faisaient-ils mentir leurs origines ?

Une méthode empirique émergea au cours du XIXe siècle : il suffisait d’importer un peu de sol européen dans les pépinières, ou encore d’y apporter des petits plants déjà enracinés dans du sol d’Europe. La croissance se poursuivait alors normalement… Sans le savoir au départ, puis de façon plus consciente ensuite, ce sont des microbes du sol, plus exactement des champignons vitaux pour les pins, qu’on introduisit ainsi ! Ces introductions s’échelonnèrent entre le XIXe siècle en Afrique, les années 1920 en Asie, et les années 1950-1970 en Amérique du Sud et dans le Sud des Caraïbes. Des champignons du sol s’associent en effet aux racines des pins, en une association vitale sur laquelle nous reviendrons (car on ne voit pas encore bien, à ce stade, ce qu’un arbre peut obtenir d’un champignon). Mais le fait est que, sans champignon approprié dans le sol, pas de pins. Il fallait bien des contrées exotiques pour révéler une dépendance invisible, quoique bien réelle, chez nous : les plantes dépendent de champignons colonisant leurs racines.

Les champignons liés aux racines des pins appartiennent à des groupes très communs dans nos forêts, et bien visibles en surface à l’automne par des structures massives parfois comestibles : lactaires, russules, amanites, tricholomes, cèpes, girolles, pieds-de-mouton, trompettes des morts, etc. Ces structures transitoires charnues et aériennes sont l’organe de reproduction où ces champignons produisent des spores, ces petites cellules en vie suspendue qui peuvent être disséminées, puis reprendre vie et germer. Bien évidemment, ce sont des filaments microscopiques, qu’on appelle les hyphes, qui constituent la partie souterraine et pérenne de ces champignons et qui sont associés aux racines. Dans les régions où poussent les pins, comme les nôtres, de telles espèces existent spontanément dans les sols, ou bien elles les colonisent facilement par spores à partir des forêts proches : les pins s’implantent toujours. Mais ces espèces n’étaient pas présentes dans les zones d’introduction tropicales. Aujourd’hui, ce sont des champignons forestiers européens qui sont fréquents sous les pinèdes tropicales ! Bien plus, depuis que ces champignons sont introduits, ils aident les pins à se propager, et leur ont redonné là-bas leur vigueur pionnière de chez nous… Champignons et pins se propageant de proche en proche, ce petit monde est hélas devenu envahissant sous les tropiques et dans des pays de l’hémisphère sud. Ils remplacent les forêts indigènes et menacent de raréfaction certaines espèces forestières locales. De vraies pestes végétales, traces irrémédiables des activités des colons d’autrefois…

Ce premier chapitre est consacré à la nutrition microbienne des plantes, au travers des interactions entre leurs racines et les champignons du sol : nous allons décrire la découverte et la diversité de ces associations, puis leur rôle nutritif pour les partenaires. Une dernière étape nous montrera la façon dont les champignons impliqués relient les plantes entre elles, en un réseau qui joue un rôle dans l’alimentation et la vie végétales.

DES TRUFFES AUX MYCORHIZES

Les champignons associés aux racines des plantes furent découverts un peu plus tard que ceux responsables des maladies végétales, reconnus quant à eux dès le milieu du XIXe siècle. Ces champignons des racines appartiennent à deux grands groupes, qui contractent des associations un peu différentes par la forme.

Le premier type qui fut découvert n’est présent que localement sous les tropiques, mais fréquent sur les arbres des régions tempérées. C’est lui qui manquait aux pins tropicaux. Ce type d’association fait intervenir des champignons connus des promeneurs en forêt : deux tiers des espèces que nous voyons former leurs spores en forêt en font partie. Les protagonistes appartiennent à plusieurs milliers d’espèces, rattachées à différentes lignées de deux groupes : les Ascomycètes, dont la truffe par exemple, et les Basidiomycètes, dont bien des champignons à tubes et à lamelles, ou les girolles. On doit la découverte de ce type d’association à Albert Frank, ce biologiste allemand cité plus haut pour son approche des lichens et la création du mot Symbiotismus. Frank avait été sollicité par le ministre de l’Agriculture de Prusse pour découvrir l’origine, alors encore mystérieuse, des truffes. Il lui fallait en particulier comprendre leur lien aux arbres, chênes ou noisetiers notamment, sous lesquels on trouve toujours les truffes. Ce lien, c’est cette association étroite aux racines que nous évoquions, car la truffe est l’un de ces discrets alliés du sol, vitaux pour les arbres. Frank découvrit et décrivit dans un article de 1885 les racines colonisées par des champignons, en une association étroite présente en abondance sur les systèmes racinaires d’arbres qu’il avait observés.

Le champignon enveloppe l’extrémité des racines avec ses hyphes, très serrés, formant comme une chaussette. La racine se déforme souvent, en se ramifiant sous l’effet de la présence du champignon, notamment parce que celui-ci émet des analogues d’une hormone végétale, l’auxine, qui provoquent la ramification racinaire. Chez les pins, les racines, qui ont habituellement une croissance rectiligne et se ramifient secondairement en deçà de la pointe de la racine, perdent cette allure : elles se ramifient par dichotomie, en se fendant régulièrement en deux en Y, mimant de petits cœurs ! La racine prolifère et multiplie donc les contacts avec le champignon qui, quant à lui, pénètre entre les cellules les plus externes de la racine, les décollant entre elles et formant un réseau intercellulaire.

On observe donc un très fin tissage entre les cellules des deux partenaires, en une structure qui n’est ni seulement une racine, ni seulement du champignon, mais une véritable chimère. Frank créa pour désigner ces structures mixtes le mot “mycorhize”, qui associe les étymologies grecques mukes, champignon, et rhiza, racine, tout comme l’anatomie des mycorhizes mélange ces deux partenaires. Frank fait d’ailleurs remarquer qu’un autre forestier, Theodor Hartig (1805-1880), avait dessiné une mycorhize dès 1840, mais sans soupçonner qu’un champignon formait une partie de la structure : la continuité et l’intrication sont telles que Hartig pensait que les hyphes étaient des structures d’origine racinaire ! D’ailleurs, le réseau d’hyphes entre les cellules de la racine, qu’il avait dessiné sans le comprendre, porte aujourd’hui encore le nom de “réseau de Hartig”. Ce que Frank ne mentionne pas, c’est qu’une autre petite plante, le monotrope (sur laquelle nous reviendrons dans ce chapitre), avait attiré l’attention sur une association mycorhizienne très voisine : vers 1841-1842, on remarqua de fins filaments dont le naturaliste anglais Thomas Rylands (1818-1900) montra finalement que c’étaient des hyphes de champignon colonisant la racine, mais… “sans rôle essentiel” selon lui.

Frank soupçonne que ces champignons se nourrissent de l’arbre. Mais, comme toutes les racines sont colonisées sans préjudice apparent, il infère que les deux partenaires vivent “en assistance réciproque, sans se nuire”. Frank pensait intuitivement en termes de mutualisme, même s’il n’utilisait pas ce mot. Ce que suggèrent les pins sous les tropiques, c’est que cette assistance est vitale. Ce type de mycorhize, où le champignon est abondamment présent sur la racine, qu’il colonise entre les cellules seulement, est maintenant appelé ectomycorhize (du grec ecto, dessus). Mais cette symbiose mycorhizienne ne se limite pas aux arbres des régions tempérées, loin s’en faut, comme le montre le second type de mycorhizes.

DES CHAMPIGNONS PLEIN LES RACINES, ET EN TOUS LIEUX !

Alors que Frank, visionnaire, s’éteint à Berlin sans que sa découverte ait été vue autrement que comme une curiosité, le mycologue français Pierre-Augustin Dangeard (1862-1947) est appelé par l’Administration forestière, en France cette fois, à déterminer l’origine d’un dépérissement de peupliers près de Poitiers, entre 1896 et 1900. Outre les ectomycorhizes découvertes par Frank, il observe un champignon qui pénètre dans les cellules de la racine, qu’il décrit sous le nom de Rhizophagus populinus (mot à mot, le “mangeur-de-racine du peuplier”), et qu’il considère comme un possible parasite causant le dépérissement. S’il avait étudié les racines des arbres sains ou d’autres plantes alentour, il aurait découvert que de semblables champignons s’y développent aussi, sans aucun dommage…

Dangeard rapportait alors, pour la première fois, l’observation du second type de mycorhize, qui est le plus universel. Absent sur la plupart des arbres de chez nous, il est présent sur plus de 80 % des plantes, dans nos régions et toutes les autres, dont les tropiques. Des arbres et des arbustes tropicaux, mais aussi la majorité des plantes sans bois, les herbacées, prennent part à cette association. Dans ce cas, le champignon n’est guère visible de l’extérieur : il pénètre directement dans la racine où il développe entre les cellules des hyphes en petit nombre, qui ne sont visibles qu’au microscope après une coloration spécifique. Par endroits, ces hyphes se renflent en vésicules où le champignon stocke ses réserves (il y a souvent une grosse goutte de lipides dedans). Dans certaines cellules de la racine, les hyphes entrent et, à partir du point de pénétration, se ramifient finement dans la cellule, en de délicates structures appelées arbuscules tant elles rappellent, au microscope, des arbustes ! Comme le développement de l’arbuscule se fait en repoussant la membrane qui entoure la cellule en-dedans de sa paroi, celle-ci reste vivante : habitée mais vivante. Ces arbuscules forment donc un tissage biologique au cœur même de certaines cellules racinaires…

Dans ce type de mycorhize, le champignon est présent plus au sein des racines qu’en surface et il pénètre au cœur de certaines cellules racinaires : les cellules colonisées par les arbuscules sont l’équivalent, en termes de contact entre partenaires, du réseau de Hartig, absent en ce cas. On parle donc d’endomycorhize (du grec endo, dedans). L’identité exacte des champignons impliqués est restée controversée jusqu’aux années 1980. Leur étude est compliquée parce qu’on ne sait pas les cultiver seuls, et qu’on ne les voit jamais à la surface du sol : contrairement aux champignons ectomycorhiziens, les champignons des endomycorhizes forment leurs spores discrètement, isolées ou assemblées en minuscules groupes, dans le sol. On ne sait trop comment elles se dispersent (peut-être propagées par des insectes ?), mais elles sont partout. En tamisant un sol, on peut facilement recueillir une fraction enrichie de ces grosses spores mesurant de 0,1 à 0,4 millimètre, étonnantes par leur abondance et leur diversité de taille et de couleur. Le groupe de champignons impliqué diffère de ceux formant les ectomycorhizes : ce sont les Gloméromycètes, un groupe assez mal connu qui ne vit que dans cette niche écologique, et jamais sans racine. On dit qu’il contient quelques centaines d’espèces seulement mais, comme elles sont difficiles à décrire… on n’en a aucune assurance.

L’écrasante majorité des “racines” que vous avez vues dans votre vie étaient, à votre insu, des endomycorhizes ! En sorte que des espèces différentes de champignons et de plantes ont mis en place, indépendamment dans l’évolution, une interaction au niveau des racines dont l’anatomie, ecto- ou endomycorhizienne, permet une coexistence intriquée des partenaires. Mais avec quels effets pour ceux-ci ?

UNE AUBERGE ESPAGNOLE : CHACUN APPORTE UNE PARTIE DU FESTIN

Si l’existence des mycorhizes perce dès les années 1900, grâce à de nombreux travaux décrivant les structures, l’effet sur les partenaires est, quant à lui, loin d’être compris au début du XXe siècle, comme l’atteste la vision parasitaire qu’en avait Dangeard ! Le biologiste français Maurice Caullery (1868-1958), dans son manuel de référence Le Parasitisme et la symbiose, publié en 1922 et réédité jusqu’en 1950, résume l’impression générale : “Le rôle des mycorhizes n’apparaît pas comme une symbiose aussi précise que l’indique Frank. Le champignon paraît être un parasite, peu nocif et toléré.” Une idée qui baignera plusieurs générations, et pourtant…

Si l’on exclut un ou deux précurseurs peu écoutés de leur temps, ce n’est que dans les années 1950 que des expériences sur sol stérilisé démontreront que l’inoculation d’un champignon améliore la croissance des plantes, car la comparaison avec une plante sans mycorhize deviendra alors possible. Dans les décennies suivantes, de multiples expériences au laboratoire étudient les échanges, en particulier en utilisant des couples formés d’une plante et d’un champignon en milieu contrôlé. Des marquages précisent les échanges entre partenaires : par exemple, on fournit une molécule enrichie en un isotope radioactif (carbone 14 ou phosphore 33), ou simplement en un isotope habituellement rare (azote 15 ou carbone 13), à l’un des partenaires, puis on recherche dans l’autre la présence de molécules portant cet isotope, pour voir si l’élément considéré, carbone, azote ou phosphore, est transféré.

Les champignons reçoivent des molécules carbonées, plus précisément des sucres, issus de la photosynthèse des plantes. Les champignons endomycorhiziens, les Gloméromycètes, sont d’ailleurs totalement dépendants de ce point de vue, car ils ne peuvent prélever seuls des molécules carbonées du milieu ambiant : au laboratoire, on ne sait les cultiver que sur des racines. On utilise des racines modifiées génétiquement au laboratoire pour proliférer sans tige, sur un milieu synthétique où elles prélèvent elles-mêmes des sucres dont elles prodiguent ensuite une partie aux champignons. Les champignons ectomycorhiziens, en revanche, sont souvent capables de prélever des molécules carbonées eux-mêmes : on peut donc en cultiver certains sur des milieux riches en sucres, mais cela tient plutôt de la survie artificielle. En effet, ils sont peu efficaces sans racine dans les sols qui fourmillent d’autres microbes plus compétitifs pour s’accaparer les ressources. Et sans les racines d’arbres, les champignons ectomycorhiziens ne peuvent former les organes charnus portant leurs spores : ainsi, truffes, girolles, chanterelles et autres cèpes ne se ramassent-ils qu’en forêt et, faute d’en contrôler la production, se revendent sur les marchés à prix fort en raison de leur rareté. Donc, sans plante, les champignons ectomycorhiziens survivent sans se reproduire.

De plus, les milieux synthétiques requis pour les champignons ectomycorhiziens doivent contenir des vitamines : on considère que les racines leur fournissent aussi ces vitamines. Au total, l’entretien des endomycorhizes et des ectomycorhizes engloutit, respectivement, 10 % et de 20 à 40 % du produit total de la photosynthèse de la plante !

Quel est donc l’intérêt de ce coûteux partenariat pour la plante ? Le champignon explore et exploite pour elle le sol, et rabat des alentours de la racine l’eau et les éléments minéraux nécessaires à sa nutrition, azote, phosphore, mais aussi potassium et magnésium, et divers oligoéléments (cuivre, zinc, etc.). C’est ce qui explique l’essentiel de la dépendance de la plante, comme en témoigne une observation (sur laquelle nous reviendrons au chapitre X) : sur un sol très riche, où les ressources abondent, les plantes peuvent se passer de champignons. Nous voyons ainsi émerger une sorte d’“auberge espagnole”, où chacun apporte ce qu’il possède : la plante, sa capacité à synthétiser des molécules carbonées par photosynthèse, et le champignon, la capacité de ses hyphes à exploiter largement le sol. Le réseau de Hartig des ectomycorhizes et les arbuscules intracellulaires des endomycorhizes sont de formidables surfaces d’échanges nutritionnels entre les partenaires. D’abord, les cellules des partenaires y sont très étroitement accolées et développent une très large surface de contact. De plus, les deux partenaires fabriquent à ce niveau les protéines qui, insérées dans la membrane de leurs cellules respectives, servent de transporteurs aux molécules échangées : l’un dépose les ressources exactement là où l’autre les prend en charge.

LA MYCORHIZE, UNE SOUS-TRAITANCE

Mais pourquoi une plante dotée de racines dépendrait-elle d’un champignon ? Après tout, la plus grande partie d’entre nous sait, depuis le collège ou le lycée, que ces racines ont, à la surface de leur extrémité, des cellules allongées dites “poils absorbants”. Ces cellules dont la forme augmente la surface de contact avec le sol peuvent, comme leur nom l’indique, absorber les ressources. En fait, cette notion en grande partie erronée est issue… de l’époque où Caullery, par exemple, écrivait dans son ouvrage que “les poils radicaux ne sont nullement supprimés et restent fonctionnels”. Les enseignements s’appuient (encore trop souvent) sur des observations de plantes en germination qui en effet, en attendant d’être colonisées par des champignons, possèdent des poils absorbants actifs. Mais c’est un état transitoire, celui de la jeune plantule et des toutes jeunes racines quand elles apparaissent, qui est très vite remplacé par la symbiose dans les sols ! Fait aggravant, la recherche en biologie végétale a longtemps utilisé des espèces exceptionnellement non mycorhiziennes, comme l’arabette (Arabidopsis thaliana, de la famille du chou) : cela simplifie leur culture et limite les interférences dues à la présence d’un champignon, mais ce choix contribue à cacher la réalité symbiotique de l’alimentation de la plupart des plantes. Bref, l’idée préjugée d’une plante autonome a été appuyée d’exemples ad hoc… alors qu’elle ne reflète qu’une exception ! Les programmes du secondaire parus entre 2010 et 2015 (j’avoue y avoir participé activement) ont introduit cette symbiose majoritaire avec des champignons, autrefois au mieux enseignée avec l’écologie des champignons, pour la mettre au cœur de la vision actuelle de la plante.

Cela dit, la possibilité de se nourrir grâce à des poils absorbants à l’état jeune pose un problème : quel avantage de recourir à un champignon par la suite du développement ? Il faut d’abord concevoir que les sols ordinaires sont très pauvres en ressources utilisables par les plantes, surtout lorsque de multiples racines entrent en compétition. Les ressources du sol sont extrêmement diluées… et c’est d’ailleurs pour cela qu’en apportant des engrais, on dope la croissance végétale. Dans un sol normal, il faut explorer un gros volume pour assurer une nutrition efficace. De plus, certaines ressources comme les phosphates ou certains oligoéléments sont très peu solubles et ne peuvent être puisées dans l’eau qui circule dans le sol ; il faut aller les prélever exactement là où elles se trouvent.

Les hyphes de champignons réalisent une exploration minutieuse, lointaine, et peu coûteuse, des recoins du sol. Ces très fins filaments (d’un diamètre d’un centième de millimètre) ont un coût de mise en place bien moindre que les racines, dont les plus fines atteignent, elles, un diamètre d’au moins un dixième de millimètre : pour une même longueur, un hyphe représente 100 fois moins de biomasse qu’une racine. Ces hyphes peuvent aller chercher là où ils se terrent les éléments nutritifs peu solubles, parfois jusqu’à plusieurs dizaines de centimètres de la racine. Un dense réseau d’hyphes existe dans le sol : dans une prairie, chaque mètre de racine correspond à 10 kilomètres d’hyphes de champignons mycorhiziens connectés aux mycorhizes, et nourris par elles en molécules carbonées et en vitamines ! Chaque centimètre cube de sol contient entre 100 et 1 000 mètres d’hyphes, dont la surface est, par procuration, le contact indirect entre la plante et le sol. Sous 1 mètre carré de sol, la surface des hyphes représente environ 100 mètres carrés ! De surcroît, dans le cas des Gloméromycètes, la sécrétion d’une protéine très stable, la glomaline, joue sur la fertilité : elle favorise la formation d’agrégats dans les sols, ce qui améliore l’aération du substrat et la pénétration des racines, et elle accroît la rétention de l’eau et des sels minéraux nutritifs.

Bref, les champignons font ce que ferait la plante – le contact avec le sol et une contribution à sa structuration – mais pour un investissement en biomasse bien moindre ! Si Hartig avait tort de penser que les hyphes étaient une partie de la racine, sa vision était pertinente en termes fonctionnels, tant les hyphes prolongent bel et bien les racines d’un point de vue nutritif. Un autre avantage de la mycorhize est que l’interaction avec le champignon peut être interrompue ou réduite si la plante a suffisance de ressources, ou si le milieu est assez riche pour qu’elle s’y nourrisse seule : cela limite le coût de l’association aux cas où elle est requise, car les plantes ne nourrissent les champignons mycorhiziens que lorsque c’est le seul moyen d’accéder aux ressources (nous y reviendrons au chapitre X). On retrouve là tous les avantages de la sous-traitance, dont les travailleurs des sociétés modernes connaissent les tristes conséquences : moins coûteuse et plus souple, révocable lorsqu’elle n’est plus nécessaire…

Mais il y a plus, dans le cas des champignons ectomycorhiziens. Certaines plantes accèdent grâce à eux à deux types de ressources qu’elles ne pourraient exploiter sinon : les minéraux insolubles et la matière organique du sol. La plante seule n’accède en effet qu’aux ions minéraux solubles. D’abord, les hyphes peuvent se glisser dans d’infimes craquelures des fragments de roche du sol, et y déstabiliser des cristaux. Pour cela, ils accumulent localement des acides organiques : l’acidité aide à la dissolution des minéraux, tandis que la base organique associée (du citrate ou de l’oxalate) piège les ions libérés, empêchant leur recristallisation. Ce mécanisme peut dissoudre des ressources minérales normalement insolubles et non disponibles pour la plante, par exemple des cristaux contenant du potassium (feldspath) ou du phosphore (apatite). D’autres champignons ectomycorhiziens peuvent exploiter la matière organique morte des sols : ils produisent des enzymes qui attaquent la matière organique. Ceci explique d’ailleurs que certaines ectomycorhizes se trouvent entre les feuilles mortes, où le champignon s’active à cette tâche-là. Cette attaque libère de petites molécules qui ne contribuent pas à nourrir les champignons en termes d’énergie, mais dont certaines contiennent de l’azote et du phosphate rendus assimilables par la petite taille de ces molécules. En les prélevant, le champignon, qui reste dépendant de la plante pour l’essentiel de ses molécules carbonées, complète son alimentation en azote et en phosphate. Et il offre à la plante un accès indirect à ces ressources organiques du sol !

La mycorhize fait donc entrer en résonance les capacités complémentaires des deux partenaires, d’une façon qui rappelle, quant à l’échange réalisé, la symbiose des lichens. Une plante est une sorte de lichen inversé, dont le champignon serait plus discret et souterrain ! Souvent en milieu terrestre, comme le montrent lichens et mycorhizes, les organismes photosynthétiques s’appuient sur des champignons. Formée de façon coordonnée entre une partie du champignon (connectée à l’ensemble des hyphes du sol) et une racine du végétal (connectée aux parties aériennes), la mycorhize est le lieu des échanges nutritifs entre les deux partenaires. On peut donc la considérer, littéralement, comme un organe mixte, assurant la nutrition des partenaires.

DES PLANTES CONNECTÉES EN RÉSEAU

L’image d’une plante associée à un champignon sous-tend les travaux qui ont permis de comprendre le fonctionnement des mycorhizes en laboratoire, en étudiant un couple symbiotique cultivé en conditions contrôlées. Mais une approche plus écologique est plus récemment venue compliquer notre vision. En effet, les méthodes de la biologie moléculaire permettent à présent d’identifier les espèces de champignons présentes sur les racines grâce à leur ADN, en comparant leurs gènes à ceux de banques de données de référence – alors que la morphologie de la mycorhize, elle, ne permet généralement pas d’identifier le champignon. Bien plus, d’autres méthodes peuvent distinguer entre eux des individus différents au sein d’une espèce donnée, grâce à des portions de l’ADN qui varient d’un individu à l’autre – des méthodes par exemple utilisées par la police scientifique sur l’homme.

Étudions la répartition, dans une pinède américaine, des individus d’un champignon du genre Rhizopogon, des mycorhiziens du pin, en collectant les ectomycorhizes dans le sol. Le typage génétique du champignon révèle qu’un individu de cette espèce occupe en moyenne une surface de 1 à 10 mètres de diamètre, dont il colonise le sol de ses hyphes. Chaque individu forme des ectomycorhizes sur les racines d’une dizaine de pins voisins en moyenne (et jusqu’à une vingtaine de pins différents pour un seul individu). Ce résultat est potentiellement généralisable aux différentes espèces de champignons présentes : or, en différents points de son système racinaire, un arbre s’associe jusqu’à plusieurs centaines d’espèces de champignons ! Chacun de ces champignons établit donc, au gré de la croissance de ses hyphes, des symbioses avec plusieurs plantes de la même espèce qu’il relie en réseau… et bien plus.

En effet, les champignons mycorhiziens sont rarement spécifiques, malgré quelques exceptions pour les ectomycorhizes (comme le lactaire délicieux qui affectionne les pins, ou les espèces de bolets raboteux du genre Leccinum, chacune associée à son arbre préféré : chêne, bouleau ou peuplier). La règle dans l’association mycorhizienne est au généralisme, où un champignon peut coloniser différentes espèces de plantes, et vice-versa. Même la truffe noire, réputée associée aux chênes, apprécie en fait aussi les noisetiers et les hêtres, voire les pins : il lui faut juste un sol calcaire. Dans la forêt corse du Fango par exemple, des collègues et moi-même avions identifié les champignons ectomycorhiziens, là où n’existaient que deux espèces hôtes, des arbousiers et des chênes verts. La diversité des champignons identifiés sur les racines (plus de 500 espèces) y fait mentir la monotonie végétale de surface… De plus, 70 % des racines échantillonnées étaient colonisées par des espèces de champignons formant des ectomycorhizes sur les deux hôtes ! Ainsi des plantes voisines, même d’espèces différentes, partagent-elles une partie de leurs symbiontes mycorhiziens…

La symbiose mycorhizienne est donc plutôt un réseau : des champignons colonisent des plantes voisines, de même espèce ou d’espèces différentes, et les relient indirectement ; de leur côté, les plantes sont mycorhizées par des champignons différents, de même espèce ou d’espèces différentes, et relient indirectement ces champignons entre eux. Nous avons pris des exemples ectomycorhiziens, mais la même règle s’applique aux endomycorhizes formées par les Gloméromycètes : le sol fourmille de réseaux.

LES RÉSEAUX MYCORHIZIENS, DISTRIBUTEURS DE NUTRIMENTS

Ces réseaux sont loin d’être un simple artifice de présentation : quelques espèces se sont adaptées au réseau mycorhizien et démontrent son rôle… dans des échanges entre plantes. Certaines plantes forestières sans chlorophylle avaient très tôt attiré l’attention, comme le monotrope (Hypopitys monotropa) dès les années 1840, nous l’avons vu plus haut, ou une orchidée, la néottie nid-d’oiseau (Neottia nidus-avis) qui doit son nom à ses grosses racines emmêlées en forme de nid. Elles ressemblent à des plantes parasites, elles aussi sans chlorophylle, qui se nourrissent en accrochant leurs racines à celles des plantes voisines dont elles détournent les sèves. Mais, ici, les racines ne sont pas connectées à celles d’autres plantes. Incapables de photosynthèse, comment ces plantes sans chlorophylle trouvent-elles donc leur subsistance ?

On sait depuis le XIXe siècle que leurs racines sont densément colonisées de champignons, qui devaient être la source de leur alimentation, mais dont l’identité et les ressources restaient inconnues. J’ai été de ceux qui, utilisant l’identification des champignons par l’ADN, ont montré que ces champignons sont… les mêmes que ceux qui forment les ectomycorhizes des arbres immédiatement voisins ! Des travaux de marquage (utilisant des isotopes, comme plus haut, mais en forêt cette fois) ont démontré la réalité des transferts : les molécules carbonées prélevées par les champignons sur une plante verte peuvent être en partie cédées à celle dépourvue de chlorophylle…

Ce mécanisme, qui reste exceptionnel, renverse le sens des échanges habituels de molécules carbonées dans les racines des plantes sans chlorophylle. On ignore encore si le champignon tire un quelconque profit de telles interactions : obtient-il des vitamines, une protection à certaines périodes de l’année, par exemple contre la sécheresse ou la froidure ? Ou bien est-il lui-même parasité ? Nous reverrons au chapitre X que la symbiose peut parfois errer aux bords du parasitisme. Mais une chose est sûre : le réseau mycorhizien permet à des plantes de vivre sans chlorophylle à l’ombre de nos forêts… Dans les sous-bois tropicaux, sous l’ombre dense des canopées épaisses, de telles espèces sans chlorophylle abondent, parmi lesquelles des représentants sans chlorophylle des familles des gentianes et des polygales. Elles sont nourries, cette fois, par des gloméromycètes partagés avec les racines des arbres de la canopée… Les arbres semblent avoir gagné la compétition pour la lumière, mais ils sont en fait rattrapés par les réseaux mycorhiziens !

Ces cas extrêmes démontrent que les réseaux mycorhiziens autorisent des échanges nutritifs entre plantes voisines. Ces dernières années, la capacité de récupérer des molécules carbonées dans le réseau a été découverte sur d’autres plantes vertes de sous-bois. Des travaux, de mon équipe entre autres, ont démontré que plusieurs espèces d’orchidées et d’éricacées (la famille de la bruyère et du monotrope), bien que vertes, sont partiellement nourries par un réseau mycorhizien qui les relie aux arbres voisins ! Elles s’adaptent ainsi à l’ombre des forêts, et complètent leur alimentation photosynthétique avec le réseau mycorhizien. Cette nutrition mixte, où les molécules carbonées sont issues à la fois de photosynthèse et du réseau mycorhizien, est appelée mixotrophie. La démonstration en provient d’une propriété naturelle qui fait la joie du scientifique : les champignons cèdent des ressources carbonées naturellement enrichies en un isotope rare du carbone, le¹³C, dont l’abondance dans la plante permet donc d’estimer la fraction de la biomasse venue du champignon. Cette fraction est variable, et augmente quand les plantes grandissent à l’ombre : elle peut atteindre jusqu’à 90 % du carbone total de la plante. Chez certaines orchidées mixotrophes de surcroît, de fantomatiques mutants blancs, ayant perdu toute chlorophylle, survivent plusieurs années, entièrement nourris par leurs champignons mycorhiziens… Certes, ils produisent moins de graines, car les ressources de la photosynthèse leur font défaut, mais ils démontrent le rôle nutritif du réseau pour les espèces mixotrophes, chez qui le vert (la photosynthèse) devient facultatif. De plus, dans l’histoire évolutive, de tels mutants de plantes mixotrophes ont sans doute engendré les espèces dépourvues de chlorophylle, celles dont l’utilisation du réseau, plus évidente, fut découverte en premier. L’évolution vers la mixotrophie et éventuellement l’hétérotrophie totale modifie donc totalement le métabolisme de la plante à l’aide du réseau mycorhizien…

Les plantes “normales” bénéficient-elles parfois de tels échanges, renversant momentanément le flux de molécules carbonées ? Une expérience classique des années 1990 a marqué la photosynthèse de bouleaux et de douglas (Pseudotsuga menziesii) jeunes, dont 90 % des racines étaient ectomycorhizées par les mêmes champignons, en leur fournissant du CO₂ (le dioxyde de carbone) enrichi en isotopes différents du carbone, respectivement¹³C et¹⁴C. Ces marquages révèlent que le bouleau et le douglas reçoivent chacun du carbone l’un de l’autre, avec un flux net en faveur du douglas : chez celui-ci, le carbone reçu équivaut à 10 à 25 % de sa photosynthèse, avec un maximum pour les individus les plus à l’ombre ! Un arbre voisin, le tsuga, quant à lui endomycorhizé, ne reçoit rien, et une tranchée entre les arbres abolit les flux ; le réseau ectomycorhizien est donc bien impliqué dans les transferts entre bouleau et douglas. Une expérience récente dans une forêt suisse évalue que 4 % de la photosynthèse des arbres se retrouve dans les voisins connectés au même réseau mycorhizien, mais ici le flux net est sans doute nul entre les arbres, qui chacun donnent et reçoivent. Ces mesures instantanées de flux ne permettent hélas pas de calculer l’impact global sur la plante durant toute la saison de végétation, et sur son budget nutritionnel à long terme… Car les flux peuvent varier au cours du temps : c’est ce qu’illustre une plante canadienne à rhizome, Erythronium americanum, qui pousse sous des érables avec lesquels elle partage des champignons endomycorhiziens. Au printemps, l’érythronium développe ses feuilles avant les érables et les produits de sa photosynthèse transitent vers les racines de l’érable, encore dépourvu de feuilles. En automne, en revanche, des photosynthétats passent de l’érable, encore feuillé, vers les rhizomes de l’érythronium, maintenant à l’ombre. L’établissement d’un bilan, et du gagnant de ces échanges s’il y en a un, est loin d’être acquis et nécessiterait des suivis réguliers. Les mécanismes de tels échanges, et leur importance exacte pour les plantes (en profitent-elles dans des conditions particulières ?) restent donc encore débattus à ce jour.

En revanche, le réseau mycorhizien échange d’autres ressources que le carbone entre plantes, comme le démontre la comparaison entre des dispositifs simples où on cultive deux plantes mycorhizées dans un même sol, en séparant leurs racines par une membrane à maille variable. Si la maille est fine (20-40 micromètres), elle laisse passer les hyphes de champignons qui établissent un réseau entre les plantes. Si elle est très fine, seules l’eau et les substances solubles passent, et le contact se fait seulement par voie de sol. Puis on injecte une ressource à l’une des plantes : si elle passe à la plante voisine uniquement quand le champignon fait le lien, c’est que le réseau, et non le sol, opère le transfert… On a ainsi pu démontrer des flux d’azote, de phosphate, ou encore d’eau par le réseau mycorhizien. Le flux d’eau est particulièrement important pour les receveurs dans des milieux secs où l’eau n’existe qu’en profondeur : à côté de certaines plantes dont les racines vont assez profond pour trouver l’eau, leurs voisines dont l’enracinement est plus superficiel peuvent survivre grâce au réseau mycorhizien qui rend l’eau… courante !

LES RÉSEAUX MYCORHIZIENS, DISTRIBUTEURS D’AIDES INDIRECTES

La présence d’un réseau semble particulièrement importante lors de la germination. Les plantules dont on empêche la connexion au réseau mycorhizien établi alentour, par des membranes à maille très fine excluant les champignons comme précédemment, ou par un tranchage régulier du sol, poussent souvent moins bien… Elles interagissent bien sûr avec des champignons mycorhiziens qui colonisent leur portion de sol isolée, mais des champignons connectés au réseau leur profitent plus. Quelques expériences ont suggéré que cet effet positif serait dans certains cas dû à des molécules carbonées venues des plantes adultes déjà établies ; mais les preuves sont encore discutables. En revanche, on soupçonne qu’en s’associant à des champignons déjà nourris par les plantes en place, les germinations accèdent à un très large réseau d’hyphes, très vite et sans avoir à en payer le coût de mise en place. Cette connexion rapide à un réseau “prépayé”, peut-être ajoutée à quelques transferts issus des plantes voisines, serait responsable d’un effet de pouponnière ! Là encore, on ignore à qui profite vraiment le réseau. Du point de vue des champignons, former des réseaux est avantageux car c’est investir dans de jeunes individus d’avenir. Mais du point de vue des plantes établies, si l’on exclut le cas particulier où les germinations sont leurs propres descendants, le réseau constitue une aide à de potentiels compétiteurs… Il est donc très possible que cette entraide soit un peu forcée par le champignon, éventuellement au détriment des adultes en place.

Retournons quelques instants dans les forêts tropicales, aux arbres largement pourvus d’endomycorhizes. Il existe ici et là, en Afrique ou en Amérique, des portions de forêts dites “monodominantes”, où une grande partie des arbres présents, sinon tous, appartient à une même espèce. Ceci contraste étonnamment avec la diversité habituelle, puisque les forêts tropicales comptent jusqu’à un millier d’espèces par hectare. Or, très souvent, l’espèce dominante appartient à ces exceptions tropicales capables de former des ectomycorhizes… C’est l’un des cas où l’effet de pouponnière peut avoir joué en menant à l’amplification de la monodominance : les adultes favorisent les plantules de leur espèce grâce aux réseaux ectomycorhiziens, et ces plantules, qui sont les seules à profiter de ces réseaux “privés”, prennent localement le pas sur celles à endomycorhizes dès lors que les adultes abondent !

Terminons par une aide indirecte inattendue entre plantes reliées par un réseau mycorhizien : elles peuvent même s’adresser des signaux d’alerte… que n’échangent pas deux plantes non connectées situées à même distance. Dans une plante infectée par un champignon pathogène, ou soumise à un insecte herbivore, des réactions se mettent en place qui limitent tant bien que mal l’attaque. Dans certains cas, les plantes reliées par un réseau mycorhizien, quant à elles vierges de toute attaque, mettent en place des défenses similaires en un à deux jours après que leur voisine a été attaquée ! On a pu parler d’“autoroutes de l’information” entre plantes, mais on ignore la nature des signaux, et la façon dont ils transitent dans les hyphes (ou à leur surface) ; de plus, les hyphes dans le sol constituent plutôt… un ensemble de chemins vicinaux, multiples et petits, même s’ils portent efficacement les informations. Là encore, l’avantage pour la plante d’avertir des voisins qui sont aussi ses concurrents n’est pas évident et cette transmission d’alerte est sans doute plutôt une propriété du champignon, qui protège ainsi toutes ses sources de molécules carbonées. De la nutrition, nous sommes arrivés à un aspect protecteur des mycorhizes, qui prélude déjà au chapitre suivant. Concluons auparavant.

POUR CONCLURE…

La plupart des plantes ne sont donc jamais seules. Elles ont vitalement besoin de champignons du sol pour les nourrir, qui eux aussi dépendent de leurs hôtes végétaux : même grandes, même avec des croissances vigoureuses, 90 % des plantes dépendent de champignons, en véritables colosses (à l’échelle des hyphes de champignons) aux racines microbiennes. L’association forme un organe mixte, la mycorhize, où l’un des partenaires est souvent trop petit pour qu’on le remarque ; de plus, tout cela se passe sous la surface du sol, loin du regard. Interaction avec un microbe minuscule, opacité du sol : l’existence des mycorhizes n’émergea donc que tardivement dans l’histoire des sciences…

Les quelques pratiques qui utilisent les mycorhizes démontrent l’aspect mutualiste de l’interaction, car elles permettent de favoriser tant les champignons que les plantes. On y a recours pour produire certains champignons comestibles pour lesquels la mycorhize est incontournable : aujourd’hui, les pépiniéristes vendent des plants d’arbres inoculés par exemple par des lactaires délicieux, des amanites des Césars, ou par des truffes. Le sol de la pépinière a reçu des hyphes de ces champignons, précultivés in vitro, après une désinfection qui leur donne l’avantage compétitif du premier arrivé ; bien que la survie du champignon ne soit pas toujours assurée lors de la transplantation, sa présence ultérieure est ainsi rendue plus probable. Plus de 80 % de la production actuelle de truffes provient d’arbres inoculés. Réciproquement, on peut améliorer la croissance des plantes : c’est le cas par exemple d’un résineux, le douglas (Pseudotsuga menziesii), très utilisé en reboisement de terres agricoles dont les sols sont, bien sûr, pauvres en ectomycorhiziens. Les plants inoculés par un laccaire (Laccaria bicolor) poussent plus vite en pépinière (on gagne jusqu’à une année sur les trois nécessaires à la production de plants commercialisables), résistent mieux au stress de transplantation et peuvent produire jusqu’à 60 % de bois en plus au bout de dix ans ! Mais aujourd’hui encore, héritiers d’un passé qui ne voyait pas les mycorhizes, nous ne tenons guère compte de cette symbiose en agriculture : nous y reviendrons au chapitre X…

La mycorhize est donc un net exemple de symbiose, où les deux partenaires coexistent à bénéfices réciproques. Bien sûr, tous les couples ne sont pas idéaux : on compte que 15 % au moins des combinaisons plante/champignon réduisent la croissance de la plante, sans doute parce que le coût en molécules carbonées n’est pas contrebalancé, dans ces cas-là, par un apport suffisant du champignon (le chapitre X nous montrera aussi comment les partenaires évitent de se fourvoyer dans de telles associations délétères). Mais, la plupart du temps, une complémentarité nutritionnelle entre partenaires explique un fonctionnement en “auberge espagnole”, où chacun complète l’autre : la plante produit des molécules carbonées tandis que le champignon explore le milieu où il prélève des ressources en eau et en sels minéraux, les ressources hydrominérales. La mycorhize nous révèle une interaction à première vue trophique, mais nous envisagerons dans la suite de l’ouvrage que cette symbiose peut être protectrice aussi (au chapitre II) et qu’elle modifie les partenaires et les écosystèmes terrestres (au chapitre III).

Venons-en donc à un autre aspect de la biologie des plantes, que nous avons nourries par les mycorhizes… si bien qu’elles peuvent à présent exciter l’appétit et la convoitise de multiples parasites ou de divers herbivores. Comment protègent-elles la biomasse qu’elles accumulent ? Là encore, la symbiose joue sa partition, non seulement par les mycorhizes mais aussi avec d’autres symbioses, dans divers organes, que nous allons découvrir à présent.

CHAPITRE II  LES PETITS QUI DÉFENDENT LES GRANDS : DES PLANTES PROTÉGÉES ET CONSTRUITES PAR DES MICROBES

Où, en plantant de l’herbe pour les vaches, on introduit une symbiose envahissante ; où tout un monde microscopique protège tiges, feuilles et racines, contre les pathogènes mais aussi contre les stress physico-chimiques ; où des microbes jouent subtilement avec le système immunitaire des plantes ; où les microbes se font acteurs du développement et de multiples traits du végétal ; où l’on ne verra plus la forme d’un arbre sans y deviner des microbes ! Et comment, finalement, les microbes, au-delà des effets pathogènes de certains d’entre eux, assurent la santé et le développement des plantes…

KENTUCKY 31, UNE FAUSSE BONNE IDÉE QUI TOURNE AU DÉSASTRE

En 1931, un professeur de l’université du Kentucky repéra, pour sa compétitivité et sa croissance vigoureuse même en sols pauvres, une graminée d’origine européenne (Festuca arundinacea) introduite en Amérique depuis les années 1800. Il la nomma “Kentucky 31” et en augmenta encore les qualités par une sélection des individus les plus performants. La vente de graines commença en 1943 pour améliorer la valeur pastorale des grandes plaines de l’Ouest américain. Et de fait, même en conditions stressantes, la plante réussit très bien… Elle fut bientôt largement semée.

Mais hélas ! la plante ne donne pas les résultats que sa valeur nutritive laissait espérer car les bovins qui la broutent montrent bientôt d’étranges symptômes. D’abord, le sang cesse de passer dans les extrémités du corps, entraînant une gangrène sèche et la chute de la queue et des sabots. Des comportements inhabituels apparaissent : stress, tendance à rester dans l’eau pendant la journée car la température corporelle est inhabituellement élevée… Et, enfin, les performances zootechniques sont diminuées : réduction de la lactation d’un tiers, 30 % d’avortements en plus, plus faible croissance des jeunes bovins… Kentucky 31 installée, le manque à gagner dépasse à présent le milliard de dollars chaque année aux États-Unis, et pas loin du tiers de ce montant en Australie où des graines avaient aussi largement été vendues.

Trop tard ! La plante se développe si bien qu’elle est devenue entre-temps une espèce envahissante… et couvre à présent 150 000 kilomètres carrés dans le Sud-Est des États-Unis. Plus affligeant encore, les graines sont toujours en vente, car elles forment des gazons très verts, même dans des milieux chauds et secs ou pauvres (allez donc vérifier ce miracle mercantile sur la Toile…). Mais d’où proviennent de telles nuisances pour le bétail ? On découvrit que la toxicité de Kentucky 31 était étroitement liée à ce qui la rend si performante : un champignon du genre Neotyphodium, invisible de l’extérieur, est hébergé et nourri discrètement dans les tissus des feuilles et des tiges. On parle d’endophyte (du grec endo, dans, et phyton, plante) dont la présence, à la différence des mycorhiziens, ne se limite pas à la périphérie de la racine et est plus diffuse et moins abondante dans les tissus de la plante. Les néotyphodiums endophytes sont de vraies bombes chimiques, qui produisent divers alcaloïdes toxiques protégeant la plante des herbivores. Certains, les péramines et les lolines, sont toxiques pour les insectes, qui du coup évitent la plante autant que possible, ce qui contribue à sa belle croissance ! D’autres alcaloïdes sont actifs non seulement contre les insectes, mais aussi contre les mammifères, comme l’ergovaline et ses dérivés, des vasoconstricteurs qui expliquent la gangrène des extrémités… Plus dangereux pour les mammifères, le lolitrème provoque des spasmes, et les dérivés de l’acide lysergique (une substance stupéfiante dont dérive le LSD) entraînent les comportements aberrants.

Bref, pas l’aliment rêvé pour le bétail. On peut facilement comparer la plante avec et sans endophyte car, en chauffant doucement quelques graines, on tue l’endophyte sans endommager le pouvoir germinatif. Ceci a conduit à de nombreuses expériences comparatives. Par exemple, des pucerons confrontés à des plantes avec ou sans endophyte choisissent 4,5 fois plus souvent les plantes saines… Cette préférence disparaît, d’ailleurs, si l’endophyte est muté dans les gènes de production de toxines, ce qui démontre le rôle direct de ces dernières sur l’appétence pour les insectes. Kentucky 31 est donc compétitive et de belle végétation parce que les herbivores l’évitent et, en se rabattant sur les autres plantes alentour, lui font place nette ! Lorsqu’on sème des graines de Kentucky 31 dépourvues d’endophytes, la plante n’est plus envahissante, et régresse en quelques années : c’est la symbiose entre l’endophyte et la plante qui construit la réussite écologique. Mais quand il n’y a plus que Kentucky 31 dans la pâture… les bovins sont finalement condamnés à cet aliment toxique.

La présence de néotyphodiums n’est pas rare chez les Graminées (la famille de Kentucky 31, du blé ou de l’avoine) : les Amérindiens d’Amérique du Nord connaissent des espèces endophytées (le “sleepygrass” ou herbe dormante, Achnatherum robustum) qu’ils utilisent depuis près d’un millénaire comme hypnotique ou comme somnifère, car l’endophyte produit un stupéfiant, l’acide lysergique (celui qui modifie le comportement des vaches broutant Kentucky 31). Il existe au Nouveau-Mexique une grande “prairie à l’herbe dormante” où cette herbe a un effet somnifère sur les chevaux si par malheur ils la broutent : ils s’endorment pour deux ou trois jours après chaque repas… et les cavaliers doivent faire des haltes forcées ! En Argentine, les Amérindiens échappaient autrefois aux Européens qui les poursuivaient en fuyant vers des zones dominées par une autre graminée, Poa huecu, rendue très toxique par son néotyphodium (huecu signifie en amérindien local “tueur”). Dans ces zones, les Amérindiens empêchaient leurs propres chevaux de paître tandis que leurs poursuivants, méconnaissant la plante, y perdaient leurs montures. Et, plus près de nous, les maquignons utilisaient les propriétés narcotiques de l’ivraie enivrante (Lolium temulentum), riche en acide lysergique, pour donner une apparence docile aux chevaux rétifs qu’ils souhaitaient vendre à des acheteurs naïfs. Toutes ces utilisations détournent et réutilisent la toxicité défensive que ces plantes doivent à leur champignon.

Ce second chapitre met en évidence comment, au-delà de la nutrition, les défenses et d’autres fonctions vitales de la plante sont façonnées par les microbes : nous allons détailler les rôles des néotyphodiums, avant de découvrir d’autres protecteurs des parties aériennes, puis des protecteurs des racines, parmi lesquels nous recroiserons les mycorhizes mais aussi bien d’autres microbes qui entourent le système racinaire. Nous verrons que l’effet protecteur des microbes passe par une modification en profondeur des défenses de la plante elle-même ; une dernière étape nous montrera comment de multiples autres fonctions sont aussi affectées au cours du cycle de vie de l’organisme végétal, qui ne se développe correctement qu’en présence de microbes.

MARIÉS À JAMAIS… POUR LE MEILLEUR SURTOUT

Mais pourquoi les sélectionneurs avaient-ils d’abord ignoré l’endophyte de Kentucky 31 ? Habituellement, les champignons pathogènes se manifestent extérieurement sur la plante par des symptômes liés au parasitisme et des lésions produisant les spores qui propagent le parasite à d’autres plantes. Ici, nul symptôme : les néotyphodiums croissent dans les tissus sans dommage, ni sans jamais quitter la plante. Ils en colonisent tous les tissus et en particulier… les graines ! Ils se reproduisent donc avec leur hôte et se propagent à sa descendance. C’est parce qu’ils sont héréditaires qu’on ne voit jamais les néotyphodiums “sortir” de la plante ; c’est aussi pour cette raison que les traits protecteurs de l’endophyte ont pu être insidieusement sélectionnés sur Kentucky 31, comme s’ils étaient ceux de la plante elle-même. Ainsi observe-t-on ici une symbiose dont l’avantage pour la plante est la protection, tandis que le champignon est nourri et transmis à la descendance par la plante.